拟南芥HOOKLESS1的核外功能以非细胞自主的方式调控多效性发育过程

IF 8.1 1区生物学 Q1 PLANT SCIENCES

New Phytologist Pub Date : 2025-02-13 DOI:10.1111/nph.20458

Takashi Nobusawa, Naoya Matsushima, Hiroaki Ueda, Emi Yumoto, Masashi Asahina, Makoto Kusaba

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摘要

许多植物突变体表现出高度多效性表型，通常参与植物激素的合成、失活或信号转导。植物激素的下游信号成分，如转录因子，在不同组织中往往是非常多样化的，这可能导致它们具有高度的多向性功能(Wolters &amp；更加与众不同,2009)。虽然迄今为止已确定了约10种植物激素，但据预测，许多具有植物激素样活性的物质仍未确定。例如，植物特异性细胞色素P450家族CYP78A与新型生物活性物质的合成有关（Anastasiou et al., 2007）。这一观点得到了以下观察结果的支持：CYP78A5/KLUH以非细胞自主的方式起作用，CYP78A5单突变体和CYP78A5 cyp78a7双突变体表现出明显的多效表型，包括质体长度短、开花早、顶端优势性降低、器官大小减小、不育和系结(Anastasiou et al., 2007；Adamski et al., 2009；Eriksson等人，2010；Poretska et al., 2020；Nobusawa et al., 2021)。CYP78A5的功能似乎不依赖于已知的植物激素（Wang et al., 2008）。为了避免在土壤中萌发时受到伤害的风险，在黑暗条件下，绝大多数苦苣苔植物在黄化的幼苗中产生顶端钩。几种植物激素，包括生长素、乙烯、赤霉素、油菜素类固醇和茉莉酸（JA），已知与钩子形成有关。Kleine-Vehn, 2018;王,郭,2019)。拟南芥HOOKLESS1 （HLS1）被认为是钩形成的关键调控因子。例如，hls1的零突变体即使在乙烯的存在下也表现出完全无钩的表型，乙烯强烈促进钩的形成(Guzmán &amp；埃克,1990)。然而，事实上，HLS1表现出高度多效性的功能，影响除了顶端钩形成之外的各种植物发育过程，如叶片数（质体线长度）、叶片衰老、疾病易感性、开花时间和热形态发生(Li et al., 2004；廖等，2016；Jin et al., 2020)。此外，HLS1的四重突变体及其类似的HLS1- like HOMOLOG (HLH) 1-3表现出HLS1单突变体所没有的多种表型，如侏儒症和子叶数量频繁增加（Chang et al., 2013）。HLS1与n -乙酰转移酶家族具有显著的同源性，尽管其具体的底物仍有争议。Liao等（2016）通过ChIP实验发现，HLS1在WRKY33和ABA INSENSIGTIVE 5基因的转录起始位点（TSS）和编码序列（CDS）上富集，并且在HLS1突变体中组蛋白H3的乙酰化水平降低，提示HLS1是一种组蛋白乙酰化转移酶。然而，他们无法在体外检测HLS1的组蛋白乙酰转移酶活性。另一方面，Huang等（2024）发现自噬相关蛋白18a （autophagy - related PROTEIN18a, ATG18a）是自噬的关键因子之一，在营养缺乏诱导的衰老过程中作为HLS1乙酰化的底物。然而，他们发现自噬并不参与钩的形成，这表明ATG18a并不是植物发育中所有涉及HLS1的现象的普遍底物。据报道，HLS1与多种蛋白相互作用。Lyu等人（2019）报道，在光照条件下，HLS1通过核内寡聚化激活，通过与光敏色素B （PhyB）结合而失活。Guo等人（2023）报道HLS1结合乙烯信号转导因子ethylene INSENSITIVE 2 (EIN2)， Wang等人（2023a）报道HLS1结合促花转录因子CONSTANS， Xiong等人（2023）报道HLS1结合小泛素样修饰物E3连接酶。此外，如前所述，Huang等人（2024）发现HLS1也与ATG18a结合。这些不同的HLS1相互作用物可能解释了HLS1的多效性功能。然而，这些相互作用形成了一个高度复杂的网络，对HLS1功能的全面和统一的认识仍有待建立。除了hls1突变体外，还发现了许多其他具有无钩表型的突变体。转录因子EIN3、乙烯不敏感的LIKE 1和光敏色素相互作用因子（PHYTOCHROME INTERACTING factors, pif）通过协同增强HLS1的表达，在钩子形成的调控中起着至关重要的作用。值得注意的是，这些因素的多重突变呈现出完全的无钩表型(An et al., 2012；Shi et al., 2018；Zhang et al., 2018)。此外，还发现了参与生长素或油菜素类固醇合成和信号传导的突变体，以及控制光形态发生的调节体，如CONSTITUTIVE PHOTOMORPHOGENIC1 (COP1) （Mazzella et al., 2014）。值得注意的是，改变的分生系统程序1 (amp1)/cop2突变体也表现出无钩表型(Lehman et al., 1996；拉兹,埃克,1999)。AMP1编码一种被认为与通过miRNA调控翻译有关的羧基肽酶（Li et al., 2013）。然而，AMP1的分子功能尚不清楚。有趣的是，除了无钩表型外，amp1还表现出一系列在hs1中也观察到的多效表型，如缩短的生长期、早开花和早衰老(Chaudhury等人，1993；Kong et al., 2015；Poretska et al., 2020；Nobusawa et al., 2022)。在本研究中，我们对hls1和hlh1双突变体进行了详细的表型分析，证实了hls1 / hlh1功能的广泛多效性。我们发现，HLS1经常在不同于那些表现出表型表现的组织中表达，这表明HLS1以非细胞自主的方式发挥作用。我们的研究表明，HLS1在细胞质和细胞核中表现出弥漫性定位模式，并且HLS1在细胞核外的存在足以补充HLS1表型。遗传分析表明，HLS1和AMP1在质体时间调控中作用于同一途径。此外，人们认为HLS1不直接参与已知植物激素的合成或失活。我们的研究结果表明，HLS1作为一种乙酰转移酶，在核外和潜在的核内代谢底物，以非细胞自主的方式调节植物发育的多效性现象，并在一个不同于已知植物激素的新网络中起作用。

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Extranuclear function of Arabidopsis HOOKLESS1 regulates pleiotropic developmental processes in a non-cell-autonomous manner

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