Shrink or expand? Just relax! Bidirectional grana structural dynamics as early light-induced regulator of photosynthesis

IF 8.3 1区生物学 Q1 PLANT SCIENCES

New Phytologist Pub Date : 2025-04-27 DOI:10.1111/nph.70175

Joanna Wójtowicz, Radosław Mazur, Dainius Jakubauskas, Anna Sokolova, Christopher Garvey, Kell Mortensen, Poul Erik Jensen, Jacob J. K. Kirkensgaard, Łucja Kowalewska

引用次数: 0

Abstract

查看原文本刊更多论文

收缩还是扩张？放松点!双向颗粒结构动力学作为光合作用的早期光诱导调节剂

了解植物在不同组织水平上对光的反应对于更好地理解光合作用过程的调控是必不可少的。植物对光的响应可以在初始叶绿体生物发生的背景下考虑，与光合机构的合成有关(Dubreuil等人，2018；Armarego-Marriott等人，2019；Pipitone et al., 2021)和成熟植物的短期和长期反应(Johnson &amp；Wientjes, 2020)。成熟植物对光的短期反应（时间尺度从几分钟到几小时）已经在宏观、细胞器、纳米形态和分子水平上得到了广泛的研究（总结于Kirchhoff， 2019）。虽然大多数关于这一主题的不同尺度的研究得出了一致的结论，使我们能够理解从黑暗到光明过渡过程中发生的过程和机制，但现有的关于类囊体纳米形态的文献呈现出一幅模糊的画面。利用荧光显微镜研究了光照在短时间尺度上诱导的结构类囊体动力学(例如Herbstova等人，2012；Wood等人，2018)，电子显微镜(如Murakami &amp；封隔器,1970;Yamamoto et al., 2013；Schumann et al., 2017；Wood等人，2019；Li et al., 2020)，原子力显微镜（Clausen et al., 2014），光散射(Murakami &amp；封隔器,1971;Kirchhoff et al., 2011)和小角度散射(Posselt et al., 2012；Nagy等人，2013；Ünnep et al., 2014)方法，以及类囊体网络的不同结构特征是这些研究的主要兴趣。在对光的响应下，类囊体的超微结构发生转变，主要是为了优化光合作用过程，特别强调平衡循环电子传递（CET）和线性电子传递（LET）；Höhner等人，2020；Gu et al., 2022；Garty et al., 2024)。观察到的类囊体纳米形态的变化主要涉及颗粒，颗粒是内部类囊体膜网络的基本结构单位（Mazur et al., 2021）。在水平面上，由于光照，颗粒直径减小，缩短了横向空间中光系统II （PSII）与光系统I （PSI）之间电子载流子的传递路径，从而促进了LET （Wood et al., 2018）。在颗粒的垂直平面上，光可以诱导全局转换，这主要涉及形成单个堆栈的膜数量的减少(Rozak等人，2002；Anderson et al., 2012)。这导致双膜附着系统（所谓的类囊体双重，早期称为膜重叠）的数量比黑暗条件下增加。引导,1975;Garty et al., 2024)。它们的作用在于通过增加末端类囊体的比例来提高LET效率（Garty et al., 2024）。在这种情况下，质体青素（PC）在LET中的运输路径急剧缩短，从典型的水平路径转变为垂直路径，仅覆盖管腔的距离（通常小于10 nm）。这与末端类囊体具有异质性蛋白质组成的事实有关，其中面向基质的末端类囊体外膜具有与富含PSI的基质类囊体相同的蛋白质组成，而面向相邻颗粒类囊体的内膜具有富含PSI堆叠区域的组成特征（Wietrzynski等，2024）。除了上述颗粒在垂直平面上的重组外，光诱导还可以对单个类囊体的纳米形态进行微调，其特征是分隔间隙和管腔大小的变化（范围从几纳米到几纳米）。一般来说，这两个颗粒亚室大小的变化会导致颗粒周期性的变化，即所谓的堆积重复距离(SRD；Kirchhoff et al., 2011)。自20世纪70年代以来，已经报道了颗粒小室响应光刺激的大小波动（见辅助信息表S1， S2的参考文献）。所进行的研究的共同点主要是确定两个不同的阶段：黑暗与光明以及它们之间的比较。但其多样性与应用物种、植物暗适应前的生长条件、辐照材料类型（叶片与分离物）、光的强度和颜色以及超微结构登记的应用方法有关。在表S1和S2中，我们总结了应用实验设置的多样性，并展示了过去50年进行的实验工作中SRD值的变化。对于SRD动力学，实验观察到两个看似不可调和的过程：光照诱导的SRD减少和扩展（表S2）。这些SRD变化源于管腔和隔板间隙在两个方向上的变化，并且实验设置和方法的变化幅度不同（表S1， S2）。此外，还记录了颗粒边缘SRD的扩张和颗粒核心SRD的同时收缩(Puthiyaveetil et al., 2014；Yoshioka-Nishimura等人，2014)。类囊体膜厚度的微小变化（光照下约0.3 nm）是影响总体SRD值的另一个因素，尽管很小(Johnson等人，2011；Li等人，2020)。观察到的颗粒结构在垂直平面上的微调是由于分子过程主要定位于不同的亚室（管腔和分区间隙）。虽然这些过程可以单独分析，以更好地表征构造变化，但它们对颗粒压缩和SRD整体变化的贡献内在地相互关联。这两个亚室经历了明显的变化，共同决定了颗粒的整体结构动力学。管腔，曾经被视为一个简单的“离子袋”，现在被认为是一个复杂的亚室，含有浓度为0.20 mg ml - 1的离子和可溶性蛋白质(Kieselbach et al., 1998；有馅的,施罗德,2023)。它的大小和结构对PC运输尤为重要，特别是考虑到膜蛋白（如延伸5nm的PSII复合体）向管腔空间的突出(Kirchhoff等，2011；Höhner等人，2020；格拉帕拉等人，2021)。即使是几纳米的微小变化也会影响PC扩散效率或完全阻止PC扩散，从而使LET与CET的比例向后者转移(Höhner et al., 2020；顾等人，2022)。管腔大小的动态变化主要是通过类囊体膜上的渗透水通量发生的，由管腔酸化和离子运动触发(Gu et al., 2022；Hoh et al., 2024)。这些变化有助于调节质子动力（pmf）及其成分（电（Δψ）和化学（ΔpH）），影响非光化学猝灭（NPQ）和ATP合成(Li et al., 2004；Niyogi et al., 2004)。脂质双分子层之间的4-5 nm的分隔间隙（或间质间隙）对于维持颗粒结构的完整性至关重要。它的大小变化通过静电斥力、范德华引力和流体静力三种主要力的平衡直接有助于颗粒压缩(Puthiyaveetil et al., 2017；Moazzami Gudarzi等，2021；m<e:1>等人，2021)。这些力的调节在很大程度上取决于膜的组成和离子分布在隔板间隙的水区。类囊体膜显示净负电荷，估计在- 25和- 63 mC之间(Barber, 1982；Puthiyaveetil et al., 2017)。这主要是由于带负电荷羧基的蛋白质的存在，特别是光收集复合物（LHC）蛋白质，它们面向膜的基质侧。此外，蛋白质的翻译后修饰可以显著改变膜的净电荷。在这些修饰中，天线和核心光合蛋白的光激活磷酸化（增加膜的负电荷）被认为是至关重要的（Puthiyaveetil等，2017）。有两种相互竞争的理论解释了蛋白质在这一间隙中的相互作用：一种理论认为带负电荷的基质表面与lhc柔性n端段上的正电荷之间存在静电相互作用，另一种理论强调电偶极子和范德华吸引力的作用(Kim et al., 2005；Barros et al., 2009；Albanese et al., 2020)。与带负电荷的膜相反，其含水区富含正离子，其中Mg2+和K+起主导作用(见Kaňa &amp；Govindjee, 2016)。目前尚不完全清楚，正离子是否只是通过静电相互作用来屏蔽膜上的负电荷，而没有直接的电荷中和，从而实现有效的范德华操作膜吸引，或者它们是否直接结合到膜蛋白上，在“夹”在类囊体之间时形成牢固的盐桥（Wan et al., 2014）。这项工作调查了几个关于类囊体膜动力学响应光暴露的基本问题。首先，我们研究了在其垂直平面上的颗粒堆的光诱导结构修饰是否像文献中通常描述的那样是一个简单的二元响应（暗与光状态），或者它是否遵循一个更复杂的时间模式。其次，我们研究了这些结构转变背后的生化和生物物理机制，以及它们在拟南芥（Arabidopsis thaliana， L.）榕树（Ficus elastica Roxb.）；（ex Hornem）具有不同颗粒结构的植物物种。第三，我们探索了籽粒垂直平面的结构变化与光合电子传递调控的关系，特别是CET和LET之间的平衡。我们假设普遍接受的光诱导类囊体扩张模型是不完整的，并且颗粒结构变化的时间动态在光合效率中起着至关重要的调节作用。为了验证这一假设，我们采用了互补结构分析技术和功能测量来表征类囊体膜在光暴露的多个时间尺度上的反应。我们的方法旨在通过研究生长条件和实验方法如何影响观察到的结构转变来调和文献中相互矛盾的发现。

本文章由计算机程序翻译，如有差异，请以英文原文为准。

求助全文

约1分钟内获得全文求助全文

来源期刊

New Phytologist 生物-植物科学

自引率

5.30%

发文量

728

期刊介绍： New Phytologist is an international electronic journal published 24 times a year. It is owned by the New Phytologist Foundation, a non-profit-making charitable organization dedicated to promoting plant science. The journal publishes excellent, novel, rigorous, and timely research and scholarship in plant science and its applications. The articles cover topics in five sections: Physiology & Development, Environment, Interaction, Evolution, and Transformative Plant Biotechnology. These sections encompass intracellular processes, global environmental change, and encourage cross-disciplinary approaches. The journal recognizes the use of techniques from molecular and cell biology, functional genomics, modeling, and system-based approaches in plant science. Abstracting and Indexing Information for New Phytologist includes Academic Search, AgBiotech News & Information, Agroforestry Abstracts, Biochemistry & Biophysics Citation Index, Botanical Pesticides, CAB Abstracts®, Environment Index, Global Health, and Plant Breeding Abstracts, and others.