Striking variation of pollinator attracting scent within a highly specialized pollination system

IF 5.3 1区环境科学与生态学 Q1 ECOLOGY

Journal of Ecology Pub Date : 2025-02-09 DOI:10.1111/1365-2745.14493

Isabelle De Cauwer, Roxane Delle-Vedove, Bruno Buatois, Cécile Godé, Mathilde Dufay

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在高度专业化的传粉系统中，传粉者吸引气味的显著变化

花是被子植物的生殖器官，在形态上比任何其他分类群的同类结构都具有更大的多样性，使其成为生态学和进化研究的迷人对象(Harder &amp；约翰逊,2009)。长期以来，这种显著的多样性被认为至少部分是由开花植物和它们的传粉者之间的联系所驱动的(达尔文，1862；困难,约翰逊,2009)。在微观进化尺度上，大量研究调查了传粉媒介介导的选择在视觉花性状进化中的作用(Caruso et al., 2019；困难,约翰逊,2009)。尽管嗅觉信号在吸引传粉昆虫方面具有公认的作用，但与视觉信号相比，嗅觉信号的研究仍然较少（Raguso, 2008），这可能是由于它们通常更复杂的性质。然而，最近的文献显示，越来越多的研究记录了花卉气味种群内部和种群之间变化的模式(例如de Manincor等人，2022；Eisen， Geber等，2022；Friberg等人，2019；Gfrerer等人，2021，也在Delle-Vedove等人，2017中进行了综述)，以及一些调查嗅觉信号表型选择的研究(例如Chapurlat等人，2019；Gfrerer等，2021；Gross等人，2016；Majetic et al., 2009；Parachnowitsch等人，2012)和实验进化研究探索这些特殊性状的适应动力学(Gervasi &amp；Schiestl, 2017;拉莫斯,Schiestl, 2020)。花香通常用两种主要的描述符来描述：气味散发的强度和气味成分。第一个描述符，气味散发率，通常被认为增加了昆虫可以感知信号的距离，因此预测是在传粉媒介的定向选择下。这一假设得到了一些研究的间接支持，这些研究记录了自交不亲和种群的气味散发率高于自交不亲和种群，在自交不亲和种群中，负责吸引传粉者的性状的选择预计会放松(petr<s:1>等人，2021；Zeng et al., 2022)。第二种间接证据来自具有不同性别的物种（雌雄异株植物），其中雄性植物通常比雌性植物发出更多的气味（见Ashman， 2009， Delle-Vedove等人，2017）。事实上，(i)男性的性选择比女性更强(Arnold, 1994；贝特曼,1948;德尔菲,清道夫,2006;摩尔,Pannell, 2011)，至少在雌性繁殖成功不受花粉限制的情况下，以及（ii）性选择应该与传粉媒介选择重叠(Barbot等人，2023；摩尔,帕奈尔,2011)。相反，作用于嗅觉信号的第二个描述符，即花香的组成的选择，对于任何给定的传粉者物种都应该是稳定的类型。昆虫吸引力通常被认为是由普遍存在的化合物的特定比例引发的，即使在高度物种特异性的系统中也是如此(Bruce et al., 2005；Raguso, 2008)，尽管对这一假设的直接实验测试仍然非常少（见profit et al., 2020）。因此，来自同一种群的个体，包括雌雄异株物种中的雄性和雌性个体（Ashman, 2009），以及来自具有相同传粉媒介的种群的植物，信号组成预计是相似的。然而，来自特定花束的所有挥发性有机化合物不应该以同样的方式受到进化力量的影响：尽管这种稳定选择预计会对活性挥发性有机化合物（即传粉者检测并用于定位植物的化合物）的比例起作用，但非活性挥发性有机化合物应该受到其他过程的影响，包括预期的遗传漂变的强烈影响(Mant等人，2005；Powers et al., 2022)。与这一预测相一致的是，在蛇鼻草中，生物活性化合物比非活性化合物表现出更少的种内变异，这是稳定选择的预期特征（Ayasse et al., 2000）。在许多生物系统中，活性挥发性有机化合物与非活性挥发性有机化合物尚未被表征，对气味组成和中性遗传多样性的平行研究应有助于解释花香地理变异的进化意义(Delle-Vedove等人，2017；怀特黑德,Peakall, 2009)。例如，少数将气味变化和遗传变异同时描述为特征的研究表明：(i)在一组无花果栽培品种中，活性挥发性有机化合物的变化与中性遗传变异之间缺乏相关性（Cao et al., 2023）；（ii）在不同地理区域中，花束比中性遗传标记的差异更大，这可能是由于特定传粉媒介在当地的偏好不同（Mant et al.）。（iii）在风媒传粉的物种Schieda globosa中，中性遗传分化与气味分化之间存在显著相关性，根据定义，该物种仅释放非活性挥发性有机化合物（Powers et al., 2022）。换句话说，在共享相同传粉者的种群中，稳定的选择应该导致相对较低的气味分化，特别是在高度专业化的传粉系统中。任何观察到的VOCs比例变化应该主要涉及无活性化合物和反映中性遗传分化。在种群间传粉系统发生变异的情况下，不同的选择可能导致气味分化，这种分化可能超过中性遗传变异。在本研究中，我们研究了雌雄异株扇掌Chamaerops humilis（槟榔科）的气味在种群和性别之间的差异。以前的研究发现(i)通过行为测试发现这种气味对一种特殊的传粉媒介（卷叶猴，卷叶猴科）具有显著的吸引力（dufafai et al., 2003）；（ii）个体之间气味组成的高度可变性和雄性植物更高的气味散发率（dufai et al., 2004）。然而，由于这种变化只在一个普通的花园中被记录下来，使用了一小部分未知地理来源的植物，因此对于自然种群内部和之间的气味变化或野生气味散发率中性别二态性的普遍程度知之甚少。我们在这里要测试的预测有三个方面。首先，通常认为雄性性状比雌性性状在吸引传粉者方面面临更大的选择压力(Barbot et al., 2023；摩尔,Pannell, 2011)，我们预计无论在何种人口/地区进行审查，男性手掌都会始终显示出比女性更高的气味排放率。如果情况确实如此，那么雄性也应该比雌性有更多的传粉者，这将通过传粉者的数量来检验。其次，由于有效的授粉需要昆虫拜访两性，我们期望花束的组成在两性之间是无法区分的。此外，在这个系统中，传粉主要是通过欺骗来实现的(传粉者使用花序作为产卵地点，但大多数产在雌性花序上的卵不会成熟和孵化，Anstett, 1999；dufafaet al., 2004)，任何可检测到的性别之间气味组成的差异都可能被传粉者利用，应该被反选择（Anstett, 1999, dufafaet al., 2004）。在这样的系统中，人们期望性别间模仿的稳定选择是作用于气味组成的主要进化力量，而性别选择应该影响气味散发率（Ashman, 2009），如上所述。第三，矮叶菊与象鼻虫一起参与苗圃授粉，因为授粉系统是高度特异性的，我们预计即使在大的地理范围内，吸引信号也具有很强的稳定性。我们的研究的一个局限是，就目前而言，活性吸引化合物的身份仍然未知。因此，我们将在讨论中性遗传多样性的空间分布的同时，讨论不同分布区域的气味花束变异的空间格局。在这种高度专业化授粉的背景下，我们预计所有种群中活性挥发性有机化合物的比例是相同的。因为我们在这里研究整个花束（包括活性和非活性），因此我们期望气味变异与中性遗传分化共同变化。为了验证我们的三个预测，我们研究了气味数量（雄性和雌性之间：预测1）和气味组成（雄性和雌性之间：预测2，种群和区域之间：预测3）的变化模式。我们还收集了传粉媒介，并比较了雄性和雌性植物之间的传粉媒介丰度（预测1）。最后，我们分析了种群之间的中性遗传结构，以比较遗传和气味分化模式（预测3）。

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Journal of Ecology 环境科学-生态学

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期刊介绍： Journal of Ecology publishes original research papers on all aspects of the ecology of plants (including algae), in both aquatic and terrestrial ecosystems. We do not publish papers concerned solely with cultivated plants and agricultural ecosystems. Studies of plant communities, populations or individual species are accepted, as well as studies of the interactions between plants and animals, fungi or bacteria, providing they focus on the ecology of the plants. We aim to bring important work using any ecological approach (including molecular techniques) to a wide international audience and therefore only publish papers with strong and ecological messages that advance our understanding of ecological principles.