Functional significance of the “distorted chair” topology of the Mn cluster for oxygen evolution in photosynthesis

自然界におけるほとんどすべての生命活動は、恒常的 に得られる太陽光エネルギーを利用して大気中の二酸化 炭素から生物が利用可能な有機物を生産する光合成に依 存している。光合成を生命と地球の共進化の視点から眺 めて特筆すべき点は、藻類や緑色植物など多くの光合成 を行う生物が地球上に豊富に存在する水を電子の供給源 として用いる高度な仕組みを獲得したことである。副産 物として放出された大量の酸素は長い年月をかけて海中 や大気に蓄積され、生物に有害な紫外線を吸収するオゾ ン層が形成された。さらに、猛毒である酸素への耐性と 大きなエネルギー変化を伴う酸素循環を利用した呼吸機 能を生物が獲得することで、太陽光という無尽蔵のエネ ルギーを利用して有限な炭素を無機的環境と生物界の間 で無限に循環させることができる高効率で持続可能なエ ネルギー変換の仕組みが確立された。酸素の高い酸化力 は、膨大な数の有機化合物を代謝・生合成する酵素群の 分子進化と生理機能の多様化をもたらし、生物進化を推 進する原動力となった。光合成が生物界で水を分解して 酸素を発生させることができる唯一の反応系である事実 を考えれば、そのメカニズムを理解することは、学術的 意義に留まらず、地球温暖化や化石燃料枯渇に伴う環境・ エネルギー問題の解決を考える上で極めて重要な研究課 題になっていることは論を俟たない。 光合成の初期過程である光エネルギーから化学エネル ギーへの変換は、光の吸収と励起によって誘起される電 荷分離とそれに続く電子移動と ATP合成からなる膨大 な数の反応の連鎖である。一連の電子伝達反応の酸化側 末端で、光合成に必要な電子を供給する重要な役割を担 っているのが光化学系 II(Photosystem II、PSII)と呼ば れる膜タンパク質複合体である 。そのため、PSIIには 一定の位置と配向で固定された電子伝達コファクターと バルクの水分子をタンパク質内部に導く(あるいはプロ トンや酸素を排出する)輸送トンネル構造があり、周 囲には吸収した光エネルギーを PSII内部の特別な環境 に置かれたクロロフィル a二量体(反応中心 P680)に 集約するためのアンテナ系が高度に発達している 。輸 送トンネルの先には、酸素発生複合体(oxygen-evolving complex、OEC)と呼ばれる活性部位があり、水の分解・ 酸素発生反応(2H2O→ O2 + 4H + 4e)は OEC内のMn 酸化物クラスターの触媒作用によって起こる 。上で 述べたように、シアノバクテリアによる酸素発生を伴う This account describes a current summary of our computational studies intended to elucidate the mechanism underlying water oxidation by the tetranuclear Mn cluster in the oxygen-evolving complex of photosystem II, the most fundamental bioenergetic process required for the maintenance of life. We focus herein on several important findings about the relatively high oxidation (S2 and S3) states of the cluster that involve three or four Mn IV and one or no Mn ions. The presentation is designed to highlight how the cluster stores the oxidizing power, binds substrate water molecules, and activates them. We discuss the fundamental importance of the cooperative effects of multiple Jahn–Teller axes on Mn ions, which inevitably deform the cluster structure in such a direction as to promote substrate binding during S2 → S3 transition and O–O bond formation in the S3 state. Our interpretation is that the “distorted chair” topology of the cluster is the heart of efficient catalysis for oxygen evolution, and the presentation attempts to reflect this view.