Comparative proteomic analysis of the moderately resistant and susceptible peanut cultivars during infestation by Cylindrocladium parasiticum

AbstractCylindrocladium parasiticum Crous, Wingfield & Alfenas, the causal agent of Cylindrocladium black rot of peanut, has led to economic losses in China. However, the response of peanut plant to C. parasiticum is poorly understood. Here, two contrasting peanut cultivars, T09 (C. parasiticum-moderately resistant) and P562 (C. parasiticum-susceptible) were used for comparative analysis of protein profiles in root segment of plant tissues in responses to C. parasiticum infection. Proteomic profiling identified 1647 and 391 differentially accumulated proteins (DAPs) in P562 and T09 relative to uninoculated control, respectively. A total of 350 and 1095 DAPs were identified between P562 and T09 after 9 day(s) post infection (dpi), respectively. Functional categorization showed that C. parasiticum-responsive proteins were mainly involved in catalytic activity and binding functions. KEGG pathway analysis indicated both moderately resistant and susceptible peanut cultivars can regulate gene expression in the phenylpropanoid pathway, terpenoid backbone biosynthesis, SA, and JA pathways to induce defensive genes and protein expression which enhances plant defence or susceptibility capacity. However, MAPK signal pathway was more pronounced in moderately resistant peanut cultivar T09. We also observed an increase of CYP73A100 involved in phenylpropanoid and flavonoid biosynthesis pathways in susceptible peanut ecotype P562, while decrease in moderately resistant interaction. Additionally, there was a marked activation of brassinosteroid biosynthesis in T09, which indicated a possible involvement of activation of plant immune response in moderately resistant responses of peanut to C. parasiticum. This study provides some insights into molecular networks involved in cellular and physiological responses to C. parasiticum in peanut.RésuméCylindrocladium parasiticum Crous, Wingfield & Alfenas, l’agent causal de la pourriture noire à Cylindrocladium de l’arachide (Arachis hypogaea), est un champignon qui infecte les racines, causant ainsi d’importantes pertes économiques en Chine, aux États-Unis et ailleurs dans le monde. Toutefois, les réactions physiologiques et biochimiques des plants d’arachides à C. parasiticum sont mal comprises. Nous avons étudié, dans le cadre de cette recherche, deux cultivars de plants d’arachides dont la sensibilité à l’infection causée par C.parasiticum varie, T09 (modérément résistant) et P562 (sensible), en nous basant sur l’analyse protéomique comparative de segments de racines à la suite de l’infection provoquée par C. parasiticum. Nous avons identifié 1 647 et 391 protéines différentiellement abondantes (PDA) chez les plants infectés de P562 et de T09, respectivement, comparativement aux plants témoins non inoculés. Nous avons également identifié 350 et 1 095 PDA chez les plants inoculés et non inoculés de P562 et de T09, et ce, 9 jours après l’infection. La catégorisation fonctionnelle des PDA a montré que les protéines sensibles à C. parasiticum sont principalement impliquées dans la voie des phénilpropanoïdes, la biosynthèse de la structure des terpénoïdes et les voies de défense des phytohormones, susceptibles d’induire l’expression des gènes de défense et la traduction des protéines, modulant en conséquence la réaction ou la sensibilité des plants. La voie de signalisation MAPK a semblé jouer un rôle plus marqué chez le cultivar modérément résistant T09. En revanche, le cultivar sensible P562 affichait des taux plus élevés de CYP73A100, un cytochrome P450 impliqué dans la biosynthèse des phénilpropanoïdes et des flavonoïdes, que le cultivar T09. Les protéines associées à la biosynthèse des brassinostéroïdes ont été régulées à la hausse particulièrement chez le cultivar T09, indiquant l’activation possible d’une réaction immunitaire à C. parasiticum. Cette étude nous fournit donc un aperçu des réseaux moléculaires impliqués dans les réactions cellulaires et physiologiques à C. parasiticum chez l’arachide et peut ouvrir la voie à des stratégies efficaces de lutte contre cette maladie dévastatrice.Keywords: C. parasiticumcellular and physiological responsespeanutproteomicMots clés: ArachideC. parasiticumprotéomiqueréactions cellulaires et physiologiques AcknowledgmentsWe thank Prof. Yixiong Zheng (Zhongkai University of Agriculture and Engineering) for providing the peanut lines T09 and P562.Disclosure statementNo potential conflict of interest was reported by the author(s).Author contributionsY.H.S and Z.Y.D. conceived and supervised the project, and Y.H.S., Z.Y.D., G.H.Y. designed the experiments. X.Y.C. performed most of the experiments. M.L., M.M.X., L.N.X., Y.X.S., and G.H.Y. performed some of the experiments. Y.H.S., Z.Y.D., X.Y.C., and L.N.X. analyzed data and wrote the manuscript.AccessibilityThe mass spectrometry proteomics data have been deposited to the ProteomeXchange Consortium via the PRIDE partner repository with the dataset identifier PXD024578. https://www.ebi.ac.uk/pride/archive/Username:chenxinyu_xinyu@163.com Password: ttuhuaShMaterials & CorrespondenceCorrespondence and requests for materials should be addressed to Y.H.S. or Z.Y.D.Supplementary materialSupplemental data for this article can be accessed online here: https://doi.org/10.1080/07060661.2023.2274327.Additional informationFundingThe work was supported by the Ordinary University Innovation Project of Guangdong Province (Grant No. 2016KTSCX060; Grant Recipient: Zhangyong Dong, design of the study and interpretation of data), the National Natural Science Foundation of China ([Grant No. 32000086; Grant Recipient: Yunhao Sun, analysis of the data and writing of the manuscript), the Applied Basic Research Programs of Science and Technology Commission Foundation of Guangdong Province (Grant No. 2019A1515110593; Grant Recipient: Yunhao Sun, analysis of the data and writing of the manuscript), and the Guangdong Modern Agricultural Industry Technology System Innovation Team Project (Grant No. 2019KJ136-06; Grant Recipient: Guohui Yu, collection of data).