Climate change outpaces adaptive potential via hybridization in nesting female Saltmarsh and Nelson's Sparrows

ABSTRACT Hybridization and introgression can promote adaptive potential and evolutionary resilience in response to increased pressures of climate change; they can also disrupt local adaptation and lead to outbreeding depression. We investigated female fitness consequences of hybridization in two sister species that are endemic to a threatened tidal marsh ecosystem: Saltmarsh (Ammospiza caudacutus) and Nelson's (Ammospiza nelsoni) sparrows. We found increasing nest flooding rates due to rising sea levels are outpacing potential adaptive benefits of hybridization due to very low overall nesting success in both the Nelson's and Saltmarsh sparrows. In the center of the hybrid zone across two years, we determined the success of 201 nests of 104 pure and admixed Saltmarsh and Nelson's Sparrow females, genotyped using a panel of single nucleotide polymorphisms (SNPs) from double digest restriction-site associated DNA (ddRAD) sequencing. We evaluated 5 metrics of female fitness and modeled nesting success in relation to genotypic, environmental, and nesting characteristics. We found differential fitness among Saltmarsh, Nelson's, and hybrid females, such that birds with predominantly Saltmarsh Sparrow alleles had higher reproductive success than birds with predominantly Nelson's Sparrows alleles, and hybrids were intermediate. Fledging success increased with two known tidal marsh nesting adaptations: nest height and nesting synchrony with tidal cycles. We found a positive relationship between hybrid index and fitness in daily nest survival in 2016, but not in 2017, likely due to differing levels of precipitation and nest flooding between years. The strongest and most consistent predictors of daily nest survival were nesting synchrony with lunar tidal flooding cycles and daily maximum tide height. Fitness patterns suggest that there may be an adaptive benefit of interspecific geneflow for the Nelson's Sparrow at the detriment of the Saltmarsh Sparrow; however, flooding rates are so high in many years they mask any fitness differences between the species, and all females had poor nesting success, regardless of genetic makeup. LAY SUMMARY This study explores female fitness consequences of hybridization between Saltmarsh and Nelson's Sparrows. We evaluated 5 metrics of female fitness, and modeled nesting success in relation to genotype, environment, and nesting characteristics. We found differential fitness among Saltmarsh, Nelson's, and hybrid females, such that birds with more Saltmarsh Sparrow alleles had higher reproductive success than birds with predominantly Nelson's Sparrow alleles, and hybrids had intermediate success. The most consistent predictors of nest survival and fledging success were daily maximum tide height and female nesting adaptations that mitigate the risk of nest flooding. High rates of nest flooding due to rising sea levels may be masking species-specific effects and fitness consequences of hybridization due to very low overall nesting success in both species. RESUMEN La hibridación y la introgresión pueden promover el potencial adaptativo y la resiliencia evolutiva en respuesta a las crecientes presiones del cambio climático; también pueden interrumpir la adaptación local y llevar a depresión híbrida. Investigamos las consecuencias de la hibridación en la aptitud biológica de las hembras en dos especies hermanas endémicas de un ecosistema amenazado de marismas de marea: Ammospiza caudacutus y A. nelsoni. Encontramos que las crecientes tasas de inundación de nidos debido al aumento del nivel del mar están superando los posibles beneficios adaptativos de la hibridación debido al muy bajo éxito general de nidificación tanto en A. nelsoni como en A. caudacutus. En el centro de la zona híbrida, durante dos años determinamos el éxito de 201 nidos de 104 hembras puras y mezcladas de A. caudacutus y A. nelsoni, genotipadas mediante un panel de polimorfismos de un solo nucleótido obtenidos mediante secuenciación de ADN asociada al sitio de restricción de doble digestión. Evaluamos cinco métricas de aptitud de las hembras y modelamos el éxito de nidificación en relación con características genotípicas, ambientales y de nidificación. Encontramos una aptitud diferencial entre las hembras de A. caudacutus, A. nelsoni y las híbridas, de modo que las aves con alelos predominantemente de A. caudacutus tuvieron un mayor éxito reproductivo que las aves con alelos predominantemente de A. nelsoni, y las híbridas estuvieron en una posición intermedia. El éxito de emplumamiento aumentó con dos adaptaciones conocidas para la nidificación en marismas de marea: la altura del nido y la sincronización de la nidificación con los ciclos de las mareas. Encontramos una relación positiva entre el índice de hibridación y la aptitud en la supervivencia diaria de los nidos en 2016, pero no en 2017, probablemente debido a diferentes niveles de precipitación e inundación de los nidos entre años. Los predictores más fuertes y consistentes de la supervivencia diaria de los nidos fueron la sincronización de la nidificación con los ciclos de inundación lunar y la altura máxima diaria de la marea. Los patrones de aptitud sugieren que puede haber un beneficio adaptativo del flujo genético inter-específico para A. nelsoni a expensas de A. caudacutus; sin embargo, las tasas de inundación son tan altas en muchos años que enmascaran cualquier diferencia de aptitud entre las especies, y todas las hembras tuvieron un bajo éxito de nidificación, independientemente de su composición genética.