Habitat connectivity, gene flow, and population genetic structure in a Neotropical understory insectivore, the Rufous-and-white Wren

B. Graham, D. Heath, P. Pulgarin, R. Walter, Melissa M. Mark, D. Mennill
{"title":"Habitat connectivity, gene flow, and population genetic structure in a Neotropical understory insectivore, the Rufous-and-white Wren","authors":"B. Graham, D. Heath, P. Pulgarin, R. Walter, Melissa M. Mark, D. Mennill","doi":"10.1093/ornithology/ukac030","DOIUrl":null,"url":null,"abstract":"ABSTRACT Among tropical organisms, heightened habitat specialization, limited natal dispersal, and strong philopatry suggest that many species may experience reduced rates of gene flow. Diverse forms of barriers, including geographic, ecological, and behavioral barriers, further promote genetic divergence among tropical bird populations. Here, we extend our comprehension of gene flow in tropical birds by examining population genetic structure in a widespread insectivorous songbird of the Neotropics, the Rufous-and-white Wren (Thryophilus rufalbus). We explore the effects of geographic distance and habitat connectivity on genetic structure using 10 microsatellite loci, and nuclear and mitochondrial sequence data. We report high levels of genetic divergence and population structure with reduced contemporary gene flow between populations over a 500-km transect in Nicaragua and Costa Rica. Mitochondrial DNA and nuclear sequence data indicate that 2 distinct mtDNA genetic groups came into contact in northwestern Costa Rica; molecular dating suggests that the genetic patterns arose as a result of Pleistocene glaciations. Geographic distance and habitat connectivity predicted genetic structure but explained a relatively low proportion of the observed contemporary genetic variation. Patterns were similar for both males and females. Our research demonstrates the deep genetic divergence in tropical birds, and that genetic differentiation can occur over a relatively short distance. For tropical birds, strong limits to gene flow likely arise as a result of limited dispersal from natal populations. LAY SUMMARY Among tropical organisms, heightened habitat specialization and strong philopatry suggest that many species may experience reduced rates of gene flow. We explored the effects of geographic distance and habitat connectivity on genetic structure for Rufous-and-white Wrens (Thryophilus rufalbus) using 10 microsatellite loci and nuclear and mitochondrial sequence data. We observed high levels of population genetic structure and low levels of contemporary gene flow among five populations in Nicaragua and Costa Rica. We found two distinct genetic clades present in this region, and divergence times suggest that these clades diverged during the last Pleistocene glaciation. Our research demonstrates the deep genetic divergence in tropical organisms, and that genetic differentiation can occur over a relatively short distance; strong limits to gene flow likely arise as a result of strong philopatry. RESUMEN Entre los organismos tropicales, la elevada especialización de hábitat, la limitada dispersión natal y la fuerte filopatría sugieren que muchas especies pueden experimentar tasas reducidas de flujo génico. Diversas formas de barreras, incluidas las barreras geográficas, ecológicas y de comportamiento, promueven aún más la divergencia genética entre las poblaciones de aves tropicales. En este estudio, ampliamos nuestra comprensión del flujo génico en las aves tropicales mediante el examen de la estructura genética de la población en un ave canora insectívora neotropical ampliamente distribuida, Thryophilus rufalbus. Exploramos los efectos de la distancia geográfica y la conectividad de hábitat en la estructura genética utilizando 10 loci de microsatélites y datos de secuencias nucleares y mitocondriales. Reportamos altos niveles de divergencia genética y estructura poblacional con reducido flujo génico contemporáneo entre poblaciones a lo largo de un transecto de 500 km en Nicaragua y Costa Rica. El ADN mitocondrial (ADNmt) y los datos de secuencia nuclear indican que dos grupos genéticos distintos de ADNmt entraron en contacto en el noroeste de Costa Rica; la datación molecular sugiere que los patrones genéticos surgieron como resultado de las glaciaciones del Pleistoceno. La distancia geográfica y la conectividad de hábitat predijeron la estructura genética, pero explicaron una proporción relativamente baja de la variación genética contemporánea observada. Los patrones fueron similares tanto para machos como para hembras. 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Abstract

ABSTRACT Among tropical organisms, heightened habitat specialization, limited natal dispersal, and strong philopatry suggest that many species may experience reduced rates of gene flow. Diverse forms of barriers, including geographic, ecological, and behavioral barriers, further promote genetic divergence among tropical bird populations. Here, we extend our comprehension of gene flow in tropical birds by examining population genetic structure in a widespread insectivorous songbird of the Neotropics, the Rufous-and-white Wren (Thryophilus rufalbus). We explore the effects of geographic distance and habitat connectivity on genetic structure using 10 microsatellite loci, and nuclear and mitochondrial sequence data. We report high levels of genetic divergence and population structure with reduced contemporary gene flow between populations over a 500-km transect in Nicaragua and Costa Rica. Mitochondrial DNA and nuclear sequence data indicate that 2 distinct mtDNA genetic groups came into contact in northwestern Costa Rica; molecular dating suggests that the genetic patterns arose as a result of Pleistocene glaciations. Geographic distance and habitat connectivity predicted genetic structure but explained a relatively low proportion of the observed contemporary genetic variation. Patterns were similar for both males and females. Our research demonstrates the deep genetic divergence in tropical birds, and that genetic differentiation can occur over a relatively short distance. For tropical birds, strong limits to gene flow likely arise as a result of limited dispersal from natal populations. LAY SUMMARY Among tropical organisms, heightened habitat specialization and strong philopatry suggest that many species may experience reduced rates of gene flow. We explored the effects of geographic distance and habitat connectivity on genetic structure for Rufous-and-white Wrens (Thryophilus rufalbus) using 10 microsatellite loci and nuclear and mitochondrial sequence data. We observed high levels of population genetic structure and low levels of contemporary gene flow among five populations in Nicaragua and Costa Rica. We found two distinct genetic clades present in this region, and divergence times suggest that these clades diverged during the last Pleistocene glaciation. Our research demonstrates the deep genetic divergence in tropical organisms, and that genetic differentiation can occur over a relatively short distance; strong limits to gene flow likely arise as a result of strong philopatry. RESUMEN Entre los organismos tropicales, la elevada especialización de hábitat, la limitada dispersión natal y la fuerte filopatría sugieren que muchas especies pueden experimentar tasas reducidas de flujo génico. Diversas formas de barreras, incluidas las barreras geográficas, ecológicas y de comportamiento, promueven aún más la divergencia genética entre las poblaciones de aves tropicales. En este estudio, ampliamos nuestra comprensión del flujo génico en las aves tropicales mediante el examen de la estructura genética de la población en un ave canora insectívora neotropical ampliamente distribuida, Thryophilus rufalbus. Exploramos los efectos de la distancia geográfica y la conectividad de hábitat en la estructura genética utilizando 10 loci de microsatélites y datos de secuencias nucleares y mitocondriales. Reportamos altos niveles de divergencia genética y estructura poblacional con reducido flujo génico contemporáneo entre poblaciones a lo largo de un transecto de 500 km en Nicaragua y Costa Rica. El ADN mitocondrial (ADNmt) y los datos de secuencia nuclear indican que dos grupos genéticos distintos de ADNmt entraron en contacto en el noroeste de Costa Rica; la datación molecular sugiere que los patrones genéticos surgieron como resultado de las glaciaciones del Pleistoceno. La distancia geográfica y la conectividad de hábitat predijeron la estructura genética, pero explicaron una proporción relativamente baja de la variación genética contemporánea observada. Los patrones fueron similares tanto para machos como para hembras. Nuestra investigación demuestra la profunda divergencia genética en las aves tropicales y que la diferenciación genética puede ocurrir sobre una distancia relativamente corta. Para las aves tropicales, probablemente surgen fuertes límites al flujo génico como resultado de la dispersión limitada de las poblaciones natales.
新热带林下食虫动物红白鹪鹩的生境连通性、基因流动和种群遗传结构
在热带生物中,高度的栖息地专门化、有限的出生传播和强烈的亲缘关系表明,许多物种可能经历了基因流动速率的降低。包括地理、生态和行为障碍在内的多种形式的障碍进一步促进了热带鸟类种群间的遗传分化。在这里,我们通过研究新热带广泛分布的食虫鸣鸟——红白鹪鹩(Thryophilus rufalbus)的种群遗传结构,扩展了我们对热带鸟类基因流动的理解。利用10个微卫星位点、核和线粒体序列数据,研究地理距离和生境连通性对遗传结构的影响。我们报告了尼加拉瓜和哥斯达黎加500公里样带种群之间当代基因流动减少的高水平遗传分化和种群结构。线粒体DNA和核序列数据表明,两个不同的mtDNA遗传群在哥斯达黎加西北部接触过;分子测年表明,遗传模式是更新世冰川作用的结果。地理距离和生境连通性预测了遗传结构,但对观察到的当代遗传变异的解释比例相对较低。男性和女性的模式相似。我们的研究表明,热带鸟类具有较深的遗传分化,并且遗传分化可以在相对较短的距离内发生。对于热带鸟类来说,基因流动的严格限制可能是由于出生种群的传播有限造成的。在热带生物中,高度的栖息地专门化和强烈的亲缘关系表明,许多物种可能经历了基因流动速率的降低。利用10个微卫星位点和核、线粒体序列数据,探讨了地理距离和生境连通性对红白鹪鹩遗传结构的影响。我们在尼加拉瓜和哥斯达黎加的5个种群中观察到高水平的种群遗传结构和低水平的当代基因流动。我们在这一地区发现了两种不同的遗传分支,分化时间表明这些分支在最后更新世冰川时期分化。我们的研究表明,热带生物具有较深的遗传分化,遗传分化可以在相对较短的距离内发生;对基因流动的严格限制可能源于强烈的哲学思想。RESUMEN热带生物中心,海拔especialización de hábitat,有限的dispersión出生的la fuerte filopatría提供了许多物种的实验数据,例如减少了flujo gsamicnico。巴雷亚斯形式的多样性,包括巴雷亚斯geográficas、ecológicas巴雷亚斯组合、promueven aún más巴雷亚斯形式的多样性、巴雷亚斯形式的多样性、巴雷亚斯形式的多样性和巴雷亚斯形式的多样性。新热带地区的分布性变大线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫线虫Exploramos洛对de la distancia geografica y la conectividad栖息地en la estructura遗传我们使用10位点de microsatelites y de secuencias拿督核y mitocondriales。报告:从结构角度分析遗传变异与遗传变异的关系:遗传变异与遗传变异与遗传变异的关系:contemporáneo遗传变异与遗传变异与遗传变异的关系:尼加拉瓜和哥斯达黎加境内长500公里的横断面。在哥斯达黎加北部的接触者和接触者中,非洲经委会线粒体(ADNmt)收集的数据显示了核指数的连续性和差异性;la datación分子生物学的研究:遗传变异的遗传变异的外科手术。距离geográfica通过连接和hábitat预测和预测genacacia的结构,perexplicaron unproporción相对于variación genacacia contemporánea观察。洛斯的赞助人也有类似的意向,比如男人们和女人们。Nuestra investigación demuestra la deep divergengentica en las tropical ales y que la diferenciación genacimtica puede发生在一个遥远的相对的corta。Para as ave tropicales,可能是外科医生的燃料límites al flujo gassnico como resultado de la dispersión limited de las bolacaciones natales。
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