Sulfur isotopic discrimination factors differ among avian tissues and diets: Insights from a case study in Gentoo Penguins

Abstract

ABSTRACT The use of stable isotopes of sulfur (δ34S) to infer avian diets, foraging habitats, and movements is relatively uncommon, resulting in a lack of information on patterns of δ34S incorporation in avian tissue. In a controlled study of Gentoo Penguins (Pygoscelis papua), we found that diet-tissue isotopic discrimination factors (Δ34Sdiet-tissue) differed among egg components and feathers synthesized from a common diet, ranging from –0.4 to –1.7‰. We also found that methodical choices such as lipid extraction and prey tissue selection influenced calculated Δ34Sdiet-tissue values. Specifically, Δ34Sdiet-tissue values were lower (i.e., more negative) when calculated using whole fish relative to fish muscle and lipid-extraction biased egg yolk, but not fish tissue, δ34S values. The Δ34Sdiet-tissue values obtained for Gentoo Penguins fed a marine fish diet were generally lower than those reported for freshwater fish consumption by Double-crested Cormorants (Phalacrocorax auritus), the only other bird species in which Δ34Sdiet-tissue has been quantified. We found support for the hypothesis that tissue Δ34Sdiet-tissue values are inversely related to dietary δ34S values in birds, similar to what has been observed in mammals. Given this relationship, the discrimination factors reported here for Gentoo Penguins may be broadly applicable to other avian species with a similar marine diet. Finally, we provide recommendations for future studies seeking to quantify Δ34Sdiet-tissue in avian tissues and guidance to allow for greater application of sulfur stable isotope analysis in ornithological research. LAY SUMMARY Stable isotope analysis of sulfur can provide new discoveries on birds' diets and migration patterns if we gain a better understanding of how isotope values in bird tissues are related to those in their diets. We measured the difference in sulfur stable isotope values between Gentoo Penguins diets and their eggs and feathers in a controlled study. We found that the offset in sulfur isotope values from diets differed among tissues and is influenced by the choices researchers make when selecting and analyzing their samples. The difference in sulfur stable isotope values between diets and bird tissues is related to the isotope values of the diet itself, which can help researchers studying other birds in the absence of similar controlled studies. We provide recommendations for future research and guidance to promote the increased use of sulfur stable isotope analysis in bird studies. RESUMEN El uso de isótopos estables de azufre (δ34S) para inferir las dietas, los hábitats alimenticios y los movimientos de las aves es relativamente poco común, lo que genera una falta de información sobre los patrones de incorporación de δ34S en el tejido de las aves. En un estudio controlado de Pygoscelis papua, encontramos que los factores de discriminación isotópica de la dieta y los tejidos (Δ34Sdieta-tejido) diferían entre los componentes del huevo y las plumas sintetizadas a partir de una dieta común, en un rango de –0,4 a –1,7‰. También encontramos que las elecciones metodológicas, como la extracción de lípidos y la selección del tejido de la presa, influyeron en los valores calculados de Δ34Sdieta-tejido. Específicamente, los valores de Δ34Sdieta-tejido fueron más bajos (i.e., más negativos) cuando se calcularon usando el pez entero comparado con el músculo del pez, y la extracción de lípidos generó un sesgo en los valores de δ34S de las muestras de yema de los huevos, pero no de las del tejido del pez. Los valores de Δ34Sdieta-tejido obtenidos de individuos de P. papua alimentados con una dieta de peces marinos fueron generalmente más bajos que los informados para una dieta consistente en peces de agua dulce consumida por Phalacrocorax auritus, la única otra especie de ave en la que se ha cuantificado Δ34Sdieta-tejido. Encontramos apoyo a la hipótesis de que los valores de Δ34Sdieta-tejido están inversamente relacionados con los valores de δ34S en la dieta de las aves, de manera similar a lo que se ha observado en los mamíferos. Dada esta relación, los factores de discriminación informados aquí para P. papua pueden ser ampliamente aplicables a otras especies de aves con una dieta marina similar. Finalmente, brindamos recomendaciones para futuros estudios que busquen cuantificar Δ34Sdieta-tejido en los tejidos de las aves y proporcionamos orientación para permitir una mayor aplicación del análisis de isótopos estables de azufre en la investigación ornitológica.