Lead, trash, DDE, and young age of breeders linked to lower fertility in the first two decades of reintroduction for critically endangered California Condors in California

Victoria J. Bakker, M. Finkelstein, D. Doak, R. Wolstenholme, Alacia Welch, J. Burnett, Ariana Punzalan, Joseph Brandt, Steve Kirkland, Estelle A. Sandhaus, Erin Lehnert, Nadya E Seal Faith
{"title":"Lead, trash, DDE, and young age of breeders linked to lower fertility in the first two decades of reintroduction for critically endangered California Condors in California","authors":"Victoria J. Bakker, M. Finkelstein, D. Doak, R. Wolstenholme, Alacia Welch, J. Burnett, Ariana Punzalan, Joseph Brandt, Steve Kirkland, Estelle A. Sandhaus, Erin Lehnert, Nadya E Seal Faith","doi":"10.1093/ornithapp/duad022","DOIUrl":null,"url":null,"abstract":"ABSTRACT In the first comprehensive assessment of the reproductive rates of critically endangered California Condors (Gymnogyps californianus) recovering from complete extirpation in the wild, we analyzed 20 years (1999–2018) of data from condor flocks in southern and central California. We found that several anthropogenic threats affected reproductive rates: (1) coastal space use by female condors was associated with lower hatch probability, presumably due to foraging on marine mammals and associated DDE exposure; (2) trash ingestion by chicks decreased fledging probability prior to implementation of trash management in 2007; and (3) all parent deaths during rearing resulted in chick or early fledgling deaths, and most parental deaths were due to lead poisoning. We also detected several effects on reproductive rates from the complex individual-based management of condors, which involves ongoing releases of captive-bred individuals and health interventions including treatment of lead poisoning. Recruitment rates were lower for new release sites, which we attribute to a lack of individual- and flock-level experience. In addition, the number of free-flying days in the wild in the year before first breeding and in the 8 weeks before subsequent breeding was positively associated with female and male recruitment and with female rebreeding probabilities, respectively, indicating that removing individuals from the wild may reduce their breeding success. Finally, probabilities of recruitment, rebreeding, and fledging all increased with age, and given the age distribution skew of the recovering flocks toward younger individuals, overall reproductive success was lower than would be expected at the stable age distribution. Thus, reproductive rates should increase over time as the mean age of California Condors increases if current and emerging threats to reproduction, including the loss of breeders due to lead poisoning, can be addressed. How to Cite Bakker, V. J., M. E. Finkelstein, D. F. Doak, R. Wolstenholme, A. Welch, J. Burnett, A. Punzalan, J. Brandt, S. Kirkland, N. E. Seal Faith, E. R. Lehnert, and E. A. Sandhaus (2023). Lead, trash, DDE, and young age of breeders linked to lower fertility in the first two decades of reintroduction for critically endangered California Condors in California. Ornithological Applications 125:duad022. LAY SUMMARY In the first comprehensive assessment of reproduction in California Condors (Gymnogyps californianus) recovering from complete extirpation in the wild, we analyzed 20 years (1999–2018) of data from flocks in southern and central California. At the inception of the recovery program, reintroduced flocks of this critically endangered species consisted of young captive-bred individuals without breeding experience. We found that California Condor reproductive rates generally increased with age and time spent in the wild. Condors also faced anthropogenic threats that reduced reproductive rates. Hatch success was lower for coastal females, presumably due to DDE exposure from feeding on marine mammals, and fledge success was lower before nests were managed for trash. Overall reproductive success should increase over time as the age of California Condors increases if current and emerging threats to reproduction, including the loss of breeders due to lead poisoning, can be addressed. RESUMEN Como parte de la primera evaluación exhaustiva de las tasas de reproducción de la especie en peligro crítico Gymnogyps californianus, que se está recuperando de una extirpación completa en la naturaleza, analizamos 20 años (1999-2018) de datos de bandadas de cóndores en el sur y centro de California. Encontramos que varias amenazas antropogénicas afectaron las tasas de reproducción: (1) el uso del espacio costero por parte de las hembras estuvo asociado con una menor probabilidad de eclosión, presumiblemente debido a que se alimentan de mamíferos marinos y la exposición asociada a DDE; (2) la ingestión de basura por parte de los polluelos disminuyó la probabilidad de emplumamiento antes de que se implemente la gestión de la basura en 2007; y (3) todas las muertes de los progenitores durante la crianza resultaron en la muerte de los polluelos o de los volantones más jóvenes, y la mayoría de las muertes de los progenitores fue debido a envenenamiento por plomo. También detectamos varios efectos en las tasas de reproducción a partir del complejo manejo individual de los cóndores, que implica la liberación continua de individuos criados en cautiverio e intervenciones sanitarias que incluyen el tratamiento del envenenamiento por plomo. Las tasas de reclutamiento fueron más bajas en los nuevos sitios de liberación, lo que atribuimos a la falta de experiencia a nivel individual y de la bandada. Además, el número de días de vuelo libre en la naturaleza en el año previo a la primera reproducción y en las 8 semanas previas a la reproducción subsecuente se asoció positivamente con el reclutamiento de hembras y machos y con las probabilidades de volver a reproducirse de las hembras, respectivamente, lo que indica que la remoción de individuos de la naturaleza puede reducir su éxito reproductivo. Finalmente, las probabilidades de reclutamiento, de volver a reproducirse y de emplumamiento aumentaron con la edad, y dada la distribución sesgada por edad hacia individuos más jóvenes de las bandadas en recuperación, el éxito reproductivo general fue menor de lo esperado considerando una distribución estable por edad. Por lo tanto, las tasas de reproducción deberían aumentar con el tiempo a medida que la edad promedio de los individuos de G. californianus aumente, siempre y cuando se puedan abordar las amenazas actuales y emergentes para la reproducción, incluida la pérdida de reproductores debido al envenenamiento por plomo.","PeriodicalId":125764,"journal":{"name":"Ornithological Applications","volume":"26 1","pages":"0"},"PeriodicalIF":0.0000,"publicationDate":"2023-06-12","publicationTypes":"Journal Article","fieldsOfStudy":null,"isOpenAccess":false,"openAccessPdf":"","citationCount":"0","resultStr":null,"platform":"Semanticscholar","paperid":null,"PeriodicalName":"Ornithological Applications","FirstCategoryId":"1085","ListUrlMain":"https://doi.org/10.1093/ornithapp/duad022","RegionNum":0,"RegionCategory":null,"ArticlePicture":[],"TitleCN":null,"AbstractTextCN":null,"PMCID":null,"EPubDate":"","PubModel":"","JCR":"","JCRName":"","Score":null,"Total":0}
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Abstract

ABSTRACT In the first comprehensive assessment of the reproductive rates of critically endangered California Condors (Gymnogyps californianus) recovering from complete extirpation in the wild, we analyzed 20 years (1999–2018) of data from condor flocks in southern and central California. We found that several anthropogenic threats affected reproductive rates: (1) coastal space use by female condors was associated with lower hatch probability, presumably due to foraging on marine mammals and associated DDE exposure; (2) trash ingestion by chicks decreased fledging probability prior to implementation of trash management in 2007; and (3) all parent deaths during rearing resulted in chick or early fledgling deaths, and most parental deaths were due to lead poisoning. We also detected several effects on reproductive rates from the complex individual-based management of condors, which involves ongoing releases of captive-bred individuals and health interventions including treatment of lead poisoning. Recruitment rates were lower for new release sites, which we attribute to a lack of individual- and flock-level experience. In addition, the number of free-flying days in the wild in the year before first breeding and in the 8 weeks before subsequent breeding was positively associated with female and male recruitment and with female rebreeding probabilities, respectively, indicating that removing individuals from the wild may reduce their breeding success. Finally, probabilities of recruitment, rebreeding, and fledging all increased with age, and given the age distribution skew of the recovering flocks toward younger individuals, overall reproductive success was lower than would be expected at the stable age distribution. Thus, reproductive rates should increase over time as the mean age of California Condors increases if current and emerging threats to reproduction, including the loss of breeders due to lead poisoning, can be addressed. How to Cite Bakker, V. J., M. E. Finkelstein, D. F. Doak, R. Wolstenholme, A. Welch, J. Burnett, A. Punzalan, J. Brandt, S. Kirkland, N. E. Seal Faith, E. R. Lehnert, and E. A. Sandhaus (2023). Lead, trash, DDE, and young age of breeders linked to lower fertility in the first two decades of reintroduction for critically endangered California Condors in California. Ornithological Applications 125:duad022. LAY SUMMARY In the first comprehensive assessment of reproduction in California Condors (Gymnogyps californianus) recovering from complete extirpation in the wild, we analyzed 20 years (1999–2018) of data from flocks in southern and central California. At the inception of the recovery program, reintroduced flocks of this critically endangered species consisted of young captive-bred individuals without breeding experience. We found that California Condor reproductive rates generally increased with age and time spent in the wild. Condors also faced anthropogenic threats that reduced reproductive rates. Hatch success was lower for coastal females, presumably due to DDE exposure from feeding on marine mammals, and fledge success was lower before nests were managed for trash. Overall reproductive success should increase over time as the age of California Condors increases if current and emerging threats to reproduction, including the loss of breeders due to lead poisoning, can be addressed. RESUMEN Como parte de la primera evaluación exhaustiva de las tasas de reproducción de la especie en peligro crítico Gymnogyps californianus, que se está recuperando de una extirpación completa en la naturaleza, analizamos 20 años (1999-2018) de datos de bandadas de cóndores en el sur y centro de California. Encontramos que varias amenazas antropogénicas afectaron las tasas de reproducción: (1) el uso del espacio costero por parte de las hembras estuvo asociado con una menor probabilidad de eclosión, presumiblemente debido a que se alimentan de mamíferos marinos y la exposición asociada a DDE; (2) la ingestión de basura por parte de los polluelos disminuyó la probabilidad de emplumamiento antes de que se implemente la gestión de la basura en 2007; y (3) todas las muertes de los progenitores durante la crianza resultaron en la muerte de los polluelos o de los volantones más jóvenes, y la mayoría de las muertes de los progenitores fue debido a envenenamiento por plomo. También detectamos varios efectos en las tasas de reproducción a partir del complejo manejo individual de los cóndores, que implica la liberación continua de individuos criados en cautiverio e intervenciones sanitarias que incluyen el tratamiento del envenenamiento por plomo. Las tasas de reclutamiento fueron más bajas en los nuevos sitios de liberación, lo que atribuimos a la falta de experiencia a nivel individual y de la bandada. Además, el número de días de vuelo libre en la naturaleza en el año previo a la primera reproducción y en las 8 semanas previas a la reproducción subsecuente se asoció positivamente con el reclutamiento de hembras y machos y con las probabilidades de volver a reproducirse de las hembras, respectivamente, lo que indica que la remoción de individuos de la naturaleza puede reducir su éxito reproductivo. Finalmente, las probabilidades de reclutamiento, de volver a reproducirse y de emplumamiento aumentaron con la edad, y dada la distribución sesgada por edad hacia individuos más jóvenes de las bandadas en recuperación, el éxito reproductivo general fue menor de lo esperado considerando una distribución estable por edad. Por lo tanto, las tasas de reproducción deberían aumentar con el tiempo a medida que la edad promedio de los individuos de G. californianus aumente, siempre y cuando se puedan abordar las amenazas actuales y emergentes para la reproducción, incluida la pérdida de reproductores debido al envenenamiento por plomo.
铅、垃圾、DDE和繁殖者的年轻与加利福尼亚重新引入极度濒危的加利福尼亚秃鹰的头二十年的低生育率有关
摘要:在首次全面评估极度濒危的加利福尼亚秃鹰(Gymnogyps California)从野外完全灭绝中恢复的繁殖率时,我们分析了20年(1999-2018)加利福尼亚南部和中部秃鹫群的数据。研究发现,几种人为威胁影响了秃鹰的繁殖率:(1)雌性秃鹰的沿海空间使用与较低的孵化概率相关,可能是由于觅食海洋哺乳动物和相关的DDE暴露;(2) 2007年实施垃圾管理前雏鸡垃圾摄取量降低了雏鸡羽化概率;(3)饲养过程中父母死亡均导致雏鸟或雏鸟早期死亡,且大多数父母死亡是由铅中毒引起的。我们还发现了秃鹰复杂的个体管理对繁殖率的几种影响,其中包括持续释放圈养繁殖的个体和包括铅中毒治疗在内的健康干预措施。新发布站点的招聘率较低,我们将其归因于缺乏个人和群体层面的经验。此外,首次繁殖前一年和随后繁殖前8周的野外自由飞行天数分别与雌性和雄性的招募以及雌性的再繁殖概率呈正相关,表明从野外移除个体可能会降低其繁殖成功率。最后,招募、再繁殖和羽化的概率都随着年龄的增长而增加,并且考虑到恢复群的年龄分布倾向于更年轻的个体,总体繁殖成功率低于稳定年龄分布时的预期。因此,如果能够解决当前和新出现的繁殖威胁,包括由于铅中毒导致的繁殖者的丧失,那么随着加利福尼亚秃鹰平均年龄的增加,繁殖率应该会随着时间的推移而增加。如何引用Bakker, V. J, M. E. Finkelstein, D. F. Doak, R. Wolstenholme, A. Welch, J. Burnett, A. Punzalan, J. Brandt, S. Kirkland, N. E. Seal Faith, E. R. Lehnert和E. A. Sandhaus(2023)。铅、垃圾、DDE和繁殖者的年轻与加利福尼亚重新引入极度濒危的加利福尼亚秃鹰的头二十年的低生育率有关。鸟类学应用125:duad022。在首次全面评估加州秃鹰(Gymnogyps californianus)从野外完全灭绝中恢复过来的繁殖能力时,我们分析了20年(1999-2018)来自加州南部和中部地区的数据。在恢复计划开始时,重新引入的这种极度濒危物种的种群由没有繁殖经验的圈养繁殖的年轻个体组成。我们发现加州秃鹰的繁殖率通常随着年龄和在野外生活的时间而增加。秃鹰还面临着降低繁殖率的人为威胁。沿海雌性的孵化成功率较低,可能是由于喂养海洋哺乳动物时暴露在DDE中,在巢被处理成垃圾之前,羽翼的成功率较低。如果能够解决当前和新出现的繁殖威胁,包括由于铅中毒导致的繁殖者的丧失,那么随着加利福尼亚秃鹰年龄的增长,整体繁殖成功率应该会随着时间的推移而增加。RESUMEN Como partite de la primera evaluación精疲力尽地研究reproducción精疲力尽地研究crítico加利福尼亚裸鱼,que se estestreveranddo de una extirpación完整地研究自然,分析20 años(1999-2018)精疲力尽地研究cóndores加利福尼亚中心研究。Encontramos,瓦利亚斯amenazas antropogenicas afectaron las tasas de reproduccion: (1) el uso del espacio costero运动组成部分de las hembras estuvo asociado初步menor probabilidad de羽化presumiblemente所对应,se alimentan de mamiferos马里诺y la exposicion asociada DDE;(2) la ingestión de basura porte de los polluelos disminuyó la probabilidad de emplumamiento antes de que que se implementes la gestión de la basura en 2007;Y(3)今天las muertes de los progenores durante la crianza resultaron en la muerte de los polluelos de los volantones más jóvenes, Y la mayoría de las muertes de los progenores fute debido a venenamiente to pplo。tamamicen在以下情况下发现了各种影响:reproducción一个人的综合管理方式和个人的管理方式cóndores、一个人的隐含方式和liberación个人的持续管理方式和谨慎的干预措施和卫生保健方式,包括个人的管理方式和个人的管理方式和个人的管理方式。Las tasas de reclutamiento fueron más bajas en los nuevos sitios de liberación, lo que atribuimos a la falta de experience a nivel individual de la bandada。 此外,在自然界中自由飞行的天数在前一年的八个星期前首次繁殖和复制与招聘岗位与雌性和雄性再复制的可能性分别为雌性,这表明清除个人性质的可降低成功率。最后,招募、再繁殖和羽化的概率随着年龄的增长而增加,考虑到恢复群中较年轻个体的年龄偏差分布,考虑到稳定的年龄分布,总体繁殖成功率低于预期。因此,繁殖率应该随着加州G. california个体平均年龄的增加而增加,前提是能够解决当前和新兴的繁殖威胁,包括铅中毒造成的繁殖损失。
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